O adolescente Miles Morales se torna o Homem-Aranha de seu universo e deve se juntar a cinco indivíduos com poderes de aranha de outras dimensões para impedir uma ameaça para todas as realidades.

As crianças do mundo inteiro são protegidas por um seleto grupo de guardiões: Papai Noel, Fada do Dente, Coelho da Páscoa e Sandman. São eles que garantem a inocência e as lendas infantis. Mas um espírito maligno, o Breu, pretende transformar todos os sonhos em pesadelo, despertando medo em todas as crianças. Para combater este adversário poderoso, a Lua designa um novo guardião para ajudar o grupo: Jack Frost, um garotinho invisível que controla o inverno. Sem conhecer sua própria vocação de guardião, ele embarca em uma aventura na qual vai descobrir tanto sobre as crianças quanto sobre seu próprio passado.